La densidad mineral ósea y los cambios en la microarquitectura durante el crecimiento esquelético en focas comunes (Phoca vitulina) de la costa alemana

Scientific Reports volumen 13, número de artículo: 7196 (2023) Citar este artículo

483 Accesos

Detalles de métricas

En todas las especies, el sistema esquelético comparte funciones mutuas, incluida la protección de los órganos internos, la base estructural para la locomoción y la actuación como órgano endocrino, por lo que es de fundamental importancia para la supervivencia. Sin embargo, los conocimientos sobre las características esqueléticas de los mamíferos marinos son limitados, especialmente en el esqueleto en crecimiento. Las focas comunes (Phoca vitulina) son mamíferos marinos comunes en los mares del Norte y Báltico y son indicadores adecuados del estado de su ecosistema. Aquí, analizamos la densidad mineral ósea área (aBMD) de todo el cuerpo mediante absorciometría de rayos X de energía dual (DXA) y las vértebras lumbares mediante tomografía computarizada cuantitativa periférica de alta resolución (HR-pQCT) en focas comunes neonatas, juveniles y adultas. . A lo largo del crecimiento esquelético, un aumento en la DMO a bidimensional mediante DXA fue paralelo a la DMO volumétrica tridimensional mediante HR-pQCT, lo que podría atribuirse a un espesor trabecular creciente mientras que el número trabecular permaneció constante. Se observaron fuertes asociaciones entre las dimensiones corporales (peso y longitud) y la DMOa y la microarquitectura trabecular (R2 = 0,71–0,92, todos p <0,001). Para validar los resultados de la medición DXA (es decir, el método estándar utilizado en todo el mundo para diagnosticar la osteoporosis en humanos), realizamos análisis de regresión lineal con las mediciones tridimensionales del método HR-pQCT, que revelaron fuertes asociaciones entre las dos técnicas de imagen. (p. ej., aBMD y Tb.Th: R2 = 0,96, p < 0,0001). En conjunto, nuestros hallazgos resaltan la importancia de las investigaciones esqueléticas sistemáticas en mamíferos marinos durante el crecimiento, lo que ilustra la alta precisión de la DXA en este contexto. Independientemente del tamaño limitado de la muestra, es probable que el engrosamiento trabecular observado represente un patrón distinto de maduración del hueso vertebral. Como es probable que las diferencias en el estado nutricional, entre otros factores, afecten la salud esquelética, parece esencial realizar evaluaciones esqueléticas de rutina en los mamíferos marinos. Colocar los resultados en el contexto de las exposiciones ambientales puede permitir medidas efectivas para proteger a sus poblaciones.

Las focas comunes (Phoca vitulina) son mamíferos marinos comunes a lo largo de la costa alemana y se encuentran en los mares del Norte y Báltico. Como son superdepredadores y mamíferos marinos longevos (20 a 25 años para los machos y 30 a 35 años para las hembras) y tienen un área de distribución pequeña, son un indicador adecuado del estado de su ecosistema1,2,3. Múltiples estudios informan sobre diferentes impactos antropogénicos y sus efectos sobre el sistema inmunológico, endocrino y reproductivo de las focas comunes en el Mar del Norte y el Mar Báltico2,4,5,6. Sin embargo, sólo un número limitado de estudios ha investigado el sistema esquelético y los posibles cambios debidos a diversos factores estresantes7,8.

A pesar de las diferencias ambientales fundamentales, como entre el mar y la tierra, el sistema esquelético comparte funciones similares entre especies. Se pueden definir al menos cinco características compartidas del esqueleto, entre ellas proporcionar la base estructural para la locomoción, la protección de los órganos internos, el principal almacenamiento de calcio, el hueso como órgano endocrino y la transmisión del sonido durante la audición9,10. El hueso se remodela durante toda la vida a través de un equilibrio entre la formación y la resorción ósea, que está estrechamente acoplado y es llevado a cabo por dos tipos diferentes de células óseas, a saber, los osteoblastos formadores de hueso y los osteoclastos que reabsorben el hueso11. Junto a estos dos tipos de células (es decir, osteoblastos y osteoclastos), los osteocitos mecanosensibles incrustados en la matriz representan el tipo de célula más abundante y orquestan el proceso de remodelación mediante diversos procesos, incluida la producción de proteínas y hormonas de señalización12,13. Anteriormente se han demostrado alteraciones específicas en las características de los osteocitos, es decir, un menor número de lagunas de osteocitos por área ósea como un área lagunar más baja, en los cachalotes en comparación con otras especies de ballenas, ya que el buceo profundo puede estar asociado con una viabilidad reducida de los osteocitos14. El proceso de remodelación es muy sensible a los cambios ambientales y, por ello, también está influenciado por múltiples factores, como vitaminas, hormonas, nutrientes y contaminantes, entre otros15,16,17. Además, las alteraciones o alteraciones de la calidad ósea pueden tener impactos significativos en la salud o fisiología general de un individuo18.

En medicina humana, la densitometría ósea se utiliza para el diagnóstico y seguimiento del tratamiento de enfermedades óseas en la práctica clínica habitual, siendo la absorciometría de rayos X de energía dual (DXA) el método de referencia19. La densidad mineral ósea área (DMOa) se utiliza en humanos para la definición de osteoporosis y la evaluación del riesgo de fractura20. Sin embargo, una proporción relevante de individuos con fracturas por fragilidad características de la osteoporosis no se identifican mediante DXA, sino mediante la evaluación de la microarquitectura ósea mediante tomografía computarizada cuantitativa periférica de alta resolución (HR-pQCT)21. HR-pQCT se ha desarrollado como un sucesor in vivo de micro-CT22 para eludir su capacidad de análisis limitada a muestras ex vivo más pequeñas y desde entonces ha demostrado un valor agregado sustancial en la práctica clínica habitual y la investigación esquelética23. En este sentido, los análisis tridimensionales HR-pQCT permiten evaluar parámetros de la microarquitectura ósea como el espesor trabecular (Tb.Th) o la densidad mineral ósea trabecular tridimensional (Tb.BMD), que anteriormente se limitaba a evaluaciones ex vivo como como histomorfometría ósea o imágenes cuantitativas de electrones retrodispersados (qBEI).

Los estudios sobre el esqueleto en vida silvestre son comparativamente limitados, pero en los últimos años se ha notado un aumento en el número de informes8,15,24,25. Una especie marina es el delfín mular común (Tursiops truncatus), midiendo la DMO a diferentes edades en este delfín17,23. Los autores demostraron que la aBMD de los delfines mulares comunes aumenta con la edad, aunque se encontró una variación considerable de la aBMD23. La DXA se ha utilizado principalmente para medir la DMOa en diferentes especies animales e investigar distintas condiciones óseas15,26,27, ya que este método está disponible en todo el mundo y tiene una validez excelente. Estas investigaciones son importantes, ya que múltiples factores estresantes ambientales y antropogénicos (por ejemplo, contaminantes o sobrepesca) influyen en el estado de salud de los mamíferos marinos. Un estudio de focas anilladas (Pusa hispida) demostró efectos críticos de los contaminantes sobre la aBMD14. Los mamíferos marinos se encuentran al final de la cadena alimentaria y, por tanto, también pueden indicar posibles efectos sobre la salud de los seres humanos. Además, los mamíferos marinos son especies clave para sus ecosistemas, porque juegan un papel importante en la estructuración del ecosistema en el que viven. Estos aspectos combinados los convierten en buenos indicadores de salud1,28. El esqueleto, en particular, puede analizarse para obtener información relevante sobre el crecimiento, la producción de sangre, la reproducción y el almacenamiento de minerales y energía29. En ese sentido, exámenes óseos previos han mostrado información crítica sobre los individuos, como disminución de la masa ósea o cambios patológicos como aumento de la porosidad en osos polares del este de Groenlandia, focas grises del Báltico y pumas de Florida27,30,31,32 o incluso alteraciones traumáticas como fracturas en marsopas33. Sin embargo, el diagnóstico de osteoporosis aún no se ha estandarizado en los mamíferos marinos (incluidas las focas comunes). Por lo tanto, parece de vital importancia transferir esas tecnologías a la investigación y conservación de la vida silvestre.

Dado que el esqueleto experimenta un desarrollo notable durante el crecimiento, incluido un crecimiento rápido en los primeros años de vida de los mamíferos34, definir las características específicas de la edad de las focas comunes puede ser de importancia central. Mientras que un estudio investigó los cambios asociados con la edad en la microarquitectura de la mandíbula de focas comunes en la costa alemana8, no hay informes disponibles sobre la DMOa vertebral o los parámetros de la microarquitectura ósea. Dado que la columna vertebral es importante para la integridad funcional del esqueleto y, por tanto, para la supervivencia del animal, en este estudio examinamos nueve focas comunes de tres grupos de edad diferentes utilizando DXA y HR-pQCT para determinar las características esqueléticas y su asociación con la edad. .

Las muestras provienen de focas comunes, que fueron encontradas muertas, capturadas incidentalmente o sacrificadas por cazadores en las costas alemanas debido a condiciones incompatibles con la supervivencia, incluida una tos y ruidos respiratorios completamente apáticos, de leves a intensos y, a veces, sangre en la nariz (Fig. 1A). Cinco de las nueve focas investigadas fueron encontradas muertas, mientras que los otros mamíferos tuvieron que ser sacrificados (Tabla 1). Para evitar el sesgo sexual en los parámetros esqueléticos15, solo se incluyeron hembras. Se examinó una muestra de nueve focas comunes, cada tres para un grupo de edad. A los animales se les midió la longitud y el peso corporal, incluida la grasa, y se determinó su estado nutricional con base en el espesor de la grasa, medido en el cuello (dorsal y ventral) y en el estado de los músculos35,36. En ese sentido, se definió como pobre (5-20 mm), moderada (21-30 mm) o buena (31-50 mm). De esta manera, se clasificaron en neonatos (≤ 8 semanas de edad posnatal), juveniles (8 semanas a 5 años de edad) o adultos (más de 5 años de edad). Las necropsias de focas basadas en las directrices internacionales para cetáceos36. Siete de los nueve animales fueron recolectados en el Mar del Norte y dos en el Mar Báltico. Todos los animales fueron recolectados entre 2018 y 2021. Los animales se encontraron durante todo el año, incluida la temporada de reproducción y muda. La edad exacta de cinco animales se determinó mediante las capas de crecimiento contadas en el cemento de los dientes caninos como se describe en Lockyer et al.37, ya que los animales menores de 1,5 años no muestran fácilmente las capas de crecimiento en el cemento. La determinación de la edad de las focas neonatas se basó en características externas, incluida la época del año en que se encontró y la hora conocida de nacimiento. La clasificación de las clases de edad (neonato, juvenil y adulto) en función de la longitud corporal36. En este estudio no se utilizaron animales vivos.

Mapa de las focas comunes investigadas y metodología de obtención de imágenes. (A) El triángulo muestra a los recién nacidos, los círculos muestran a los juveniles y las estrellas son las focas adultas. El mapa fue creado usando el software ArcGIS (ArcMap Versión 10.6.1). (B) Reconstrucción tridimensional de vértebras lumbares segmentadas (panel superior izquierdo) escaneadas por HR-pQCT y una vista sagital para indicar el volumen de interés escaneado (VOI, contorneado en blanco).

Para evaluar la DMOa, se realizó una absorciometría de rayos X de energía dual (DXA, Lunar Prodigy iDXA; GE Healthcare, Madison, WI, EE. UU.). El dispositivo DXA se calibró diariamente utilizando un fantasma proporcionado por el fabricante para garantizar la validez del escaneo. Para el análisis, se colocó todo el animal sobre la mesa del escáner y se realizó un escaneo de todo el cuerpo. Posteriormente, se calculó la DMOa utilizando el software del fabricante (enCORE-software v15-GE Healthcare Lunar, Buckinghamshire, Reino Unido), que determinó la DMO en gramos por centímetro cuadrado (g/cm2)15. Cada exploración se revisó manualmente para determinar la segmentación ósea correcta. Los valores de aBMD corporal total se utilizaron para análisis posteriores.

Después de la necropsia35, las vértebras lumbares se fijaron en formaldehído al 3,7%. Para la evaluación de la microarquitectura del hueso trabecular, se realizaron mediciones HR-pQCT (XtremeCT II®, Scanco Medical AG, Brüttisellen, Suiza) de toda la vértebra utilizando un protocolo ex vivo proporcionado por el fabricante (60 kVp, 900 µA, 100 ms tiempo de integración, tamaño de vóxel de 42 µm, Fig. 1B). La coherencia de los datos se garantizó mediante el uso diario del fantasma de calibración. Durante la exploración, las muestras se fijaron dentro de modelos especiales. Dentro de un volumen de interés cilíndrico (VOI) estandarizado entre las epífisis de las vértebras (Fig. 1B), se generó un conjunto de datos de microarquitectura tridimensional y se calcularon los parámetros trabeculares, incluida la densidad mineral ósea volumétrica trabecular (Tb.BMD, mgHA/ cm3), volumen óseo por volumen de tejido (BV/TV), espesor trabecular (Tb.Th, mm) y número trabecular (Tb.N, 1/mm)23.

El análisis estadístico se realizó utilizando GraphPad Prism (versión 8.4.0, GraphPad Software, Inc., La Jolla, CA, EE. UU.). La distribución de normalidad de los datos se probó mediante la prueba de Shapiro-Wilk. Como todos los datos se distribuyeron normalmente, se realizó ANOVA unidireccional y medidas repetidas con corrección de Tukey para comparar los tres grupos. Para el análisis de una asociación entre los valores de DXA, la longitud o el peso corporal y los parámetros de la microarquitectura ósea, se realizaron análisis de regresión lineal y se calcularon el coeficiente de determinación R2 y las pendientes de regresión con intervalos de confianza (IC). Los resultados se dan como valores absolutos o media ± desviación estándar (DE). Las líneas discontinuas de los gráficos de violín truncados representan la mediana y los cuartiles. El nivel de significación se definió como p < 0,05. Se informan los valores de p exactos a menos que p < 0,0001.

El Instituto de Investigación de la Fauna Terrestre y Acuática (TAW) ha sido autorizado por el MEKUN (Ministerio para la Transición Energética, Protección del Clima, Medio Ambiente y Naturaleza) para realizar seguimientos sanitarios de animales muertos varados o varados y cuenta con todos los permisos necesarios para ello.

El estado nutricional varió entre los mamíferos. A todos los recién nacidos se les diagnosticó emaciación (es decir, mal estado nutricional), mientras que el estado nutricional se clasificó como moderado en dos de los tres animales jóvenes y bueno en los animales restantes. Todas las focas neonatas murieron a causa de caquexia debida a la separación de la madre. Uno de los mamíferos juveniles tuvo una bronconeumonía con endoparasitosis, mientras que para los otros dos juveniles no se pudo definir claramente el motivo de la muerte (Tabla 1). Los tres adultos fallecieron por diferentes enfermedades: Un animal presentó gastritis con alto grado de parasitosis del estómago, un animal se encontró con un desplazamiento intestinal y el último falleció a causa de un aborto con rotura uterina y hemorragia interna, causándole un sepsis y un shock asociado.

Para la evaluación de las características esqueléticas, evaluamos las mediciones de DXA por grupo de edad. En particular, se observó un aumento de la DMOa con la edad con diferencias significativas entre adultos y recién nacidos, así como entre adultos y jóvenes, pero no entre recién nacidos y jóvenes (Fig. 2A). Asimismo, la Tb.BMD derivada de HR-pQCT fue significativamente mayor en adultos en comparación con recién nacidos y jóvenes (Fig. 2B). Al analizar los parámetros tridimensionales de la microarquitectura ósea, se observaron diferencias significativas de BV/TV (Fig. 2C) entre cada uno de los grupos de edad, lo que podría atribuirse a un aumento de Tb.Th (Fig. 2D). No se observaron diferencias significativas para Tb.N entre los grupos de edad (p = 0,247, Fig. 2E).

Parámetros esqueléticos entre los diferentes grupos de edad. (A) densidad mineral ósea área (aBMD) derivada de DXA y (BE) microarquitectura ósea trabecular derivada de HR-pQCT que incluye (B) DMO trabecular (Tb.BMD), (C) volumen óseo por volumen total (BV/TV) , (D) espesor trabecular (Tb.Th) y (E) número trabecular (Tb.N). Sólo se dan valores de p significativos (< 0,05) para las comparaciones por pares. Neo neonato, Juv juvenil, Adu adulto.

Al evaluar la asociación entre el peso y los parámetros densitométricos o microarquitectónicos, se observaron fuertes asociaciones para todos los parámetros (Fig. 3A, B). Específicamente, las regresiones más fuertes se mostraron entre el peso corporal y la DMOa, así como también la Tb.Th (R2 = 0,92, p < 0,0001 y R2 = 0,87, p = 0,0003, respectivamente). Se detectaron fuertes asociaciones comparables entre la longitud corporal y la DMOa como BV/TV, mientras que la Tb.DMO tridimensional mostró asociaciones de moderadas a fuertes con el peso corporal (R2 = 0,75, p = 0,003) y la longitud (R2 = 0,71, p = 0,005, Figuras 3C,D). Curiosamente, no se observó asociación con el peso corporal y la longitud para Tb.N (R2 = 0,028, p = 0,669 y R2 = 0,099, p = 0,408, respectivamente).

Asociación entre peso o longitud corporal y parámetros esqueléticos. Análisis de regresión lineal del peso corporal y (A) densidad mineral ósea área (aBMD) derivada de DXA y (B) microarquitectura ósea trabecular derivada de HR-pQCT, incluida la DMO trabecular (Tb.BMD), el volumen óseo por volumen total (BV/TV ) y espesor trabecular (Tb.Th). Análisis de regresión lineal de la longitud corporal y (C) aBMD y (D) microarquitectura del hueso trabecular.

Por último, como el análisis HR-pQCT no está tan disponible globalmente como la DXA, nuestro objetivo fue comparar los hallazgos de las mediciones DXA y HR-pQCT para responder a la pregunta de la transferibilidad para la rutina clínica. Es de destacar que se observaron fuertes asociaciones positivas entre la DMOa bidimensional y la mayoría de los parámetros de la microarquitectura ósea tridimensional entre las dos modalidades de imagen (Fig. 4). En ese sentido, la DMO a y la DMO volumétrica (es decir, Tb.DMO) mostraron fuertes asociaciones (R2 = 0,87, p = 0,0002), comparable a BV/TV (R2 = 0,86, p = 0,0003), que fue superada por Tb.Th (R2 = 0,96, p < 0,0001). Curiosamente, no se observó asociación entre la DMOa y la Tb.N, que se mantuvo estable independientemente del aumento de la DMOa (R2 = 0,047, p = 0,577).

Asociación entre parámetros esqueléticos derivados de mediciones DXA y HR-pQCT. aDMO densidad mineral ósea área, Tb.DMO densidad mineral ósea trabecular, volumen óseo BV/TV por volumen total, espesor trabecular Tb.Th, número trabecular Tb.N.

A pesar de la importancia de la salud esquelética para la supervivencia de los mamíferos marinos, los conocimientos sobre las características de la densidad mineral ósea y especialmente de la microarquitectura ósea durante el crecimiento son escasos. Dado que las focas comunes (Phoca vitulina) son comunes a lo largo de la costa alemana y tienen una vida útil comparablemente larga, ya se han utilizado anteriormente como indicador adecuado del ecosistema respectivo2. Los hallazgos de las necropsias mostraron diferentes condiciones que llevaron a la muerte en las nueve focas comunes, variando entre los grupos de edad como el estado nutricional36. Todas las causas de muerte identificadas encontradas ocurren frecuentemente en esta especie en aguas alemanas y, por lo tanto, son hallazgos representativos.

Dado que la columna vertebral es de fundamental importancia para la integridad funcional del esqueleto y, por tanto, para la supervivencia del animal38, ampliar el conocimiento de las propiedades individuales en diferentes especies expuestas a diferentes condiciones ambientales y formas de locomoción parece de gran relevancia científica y clínica. Anteriormente, los exámenes esqueléticos en profundidad de sitios anatómicos específicos en las focas comunes se limitaban a la articulación temporomandibular39,40. Específicamente, un informe que utilizó HR-pQCT mostró un aumento en el espesor cortical pero una disminución en BV/TV y Tb.Th durante el crecimiento de una porción del cuerpo mandibular8. Sin embargo, se sabe poco sobre los cambios relacionados con la edad en la DMO vertebral y la microarquitectura de las focas comunes. La evaluación de la DMOa vertebral corresponde al sitio clínico estándar en medicina humana y podría ser el lugar más apropiado para hacer deducciones relevantes como el riesgo de fractura. Además, estudios previos en mamíferos marinos que investigaron las características de la DMO se centraron predominantemente en los efectos de los contaminantes ambientales17,32 pero no en los cambios asociados al grupo de edad.

Con este primer estudio de este tipo en focas comunes, pudimos demostrar que, a excepción de Tb.N, los parámetros vertebrales de la DMOa y la microarquitectura ósea cambian con el crecimiento esquelético ontogenético. Estos hallazgos sugieren que la base de la estructura ósea o esqueleto se desarrolla a una edad muy temprana, marcada por un número comparativamente alto de trabéculas, que se mineralizan cada vez más y aumentan de espesor a medida que avanza el desarrollo. En este sentido, también se observó un engrosamiento de las trabéculas en niños humanos a medida que aumentaba la edad41. Sin embargo, debe tenerse en cuenta que tanto la DXA como la HR-pQCT no son capaces de detectar la matriz ósea no mineralizada (es decir, osteoide), lo que probablemente da lugar a parámetros estructurales bajos a una edad temprana.

Debido a que se acepta que una menor carga mecánica se asocia con una disminución de las características esqueléticas42 y, especialmente, la caquexia secundaria a un estado nutricional deficiente probablemente afecte la densidad mineral ósea43,44, los parámetros medidos de estos recién nacidos tienden a ser condicionalmente inferiores en comparación con los alberga focas de la misma edad pero en buen estado nutricional. Esto también se aplica, en menor medida, a las focas juveniles, de las cuales dos mostraron un estado nutricional moderado. Por lo tanto, se necesitan estudios futuros que investiguen la DMOa en diferentes grupos de edad para ubicar estos resultados en el contexto de animales sanos. A pesar de la posible influencia del estado nutricional, parece probable que la alta asociación entre los parámetros demográficos y esqueléticos se mantenga y posiblemente sólo cambie la magnitud de la relación. A largo plazo, planeamos examinar más animales mediante DXA y establecer valores de referencia mediante mediciones de rutina para permitir un diagnóstico estandarizado de osteoporosis. Además, parece ser de mayor interés una evaluación de las características esqueléticas en animales con caquexia en comparación con aquellos que no la tienen.

Independientemente del pequeño número de muestras, la evaluación de una asociación entre el peso o la longitud corporal y los parámetros esqueléticos mostró asociaciones lineales positivas notables para aBMD, Tb.BMD y Tb.Th, lo que representa el sello distintivo del desarrollo óseo junto con una creciente mineralización ósea. Este engrosamiento trabecular a medida que aumenta la edad también se observó en la histomorfometría no descalcificada. Curiosamente, Tb.N mostró una tendencia hacia una asociación negativa con la edad, lo que respalda el supuesto aumento en la mineralización de las trabéculas formadas tempranamente. Del mismo modo, antes también se había informado en humanos de un menor número de trabéculas durante el crecimiento esquelético41.

Además de la novedad de este estudio, es necesario mencionar algunas limitaciones, como el tamaño limitado de la muestra. Al analizar los datos de los animales fallecidos, como se mencionó anteriormente, el estado nutricional de los mamíferos neonatos potencialmente afectó la calidad ósea medida en nuestro estudio. Por lo tanto, se debe prestar atención al comparar los hallazgos presentados con animales sanos de la misma edad. Además, no se realizó ninguna evaluación estandarizada de contaminantes químicos, lo que representa una cuestión abierta que vale la pena investigar en futuros estudios. Además, solo se incluyeron mujeres para evitar sesgos sexuales en los parámetros esqueléticos. Los individuos se encontraron durante todo el año, incluida la temporada de reproducción y muda. Por lo tanto, los animales deben ofrecer una buena visión general del año completo con diferentes estados nutricionales y posibles diferencias en la DMO durante la temporada de reproducción y muda. Sin embargo, la inclusión de machos podría proporcionar datos comparativos adicionales, ya que la arquitectura ósea de las hembras también podría cambiar debido a su estado reproductivo. Esto debería abordarse en futuros estudios. Por último, una especificación de la edad de los mamíferos no es factible para los mamíferos marinos, especialmente para los de edad muy temprana. Por lo tanto, sólo se disponía de datos objetivos sobre la longitud y el peso corporal. Sin embargo, como la determinación de la edad se basa principalmente en estas variables, creemos que es razonable especular que los hallazgos representan características específicas de la edad.

En conclusión, aquí demostramos las características específicas de la edad de la aBMD de todo el cuerpo derivada por DXA y la microarquitectura del hueso vertebral por HR-pQCT en focas del Báltico y los Mares del Norte. Al combinar las dos técnicas, se destacó un patrón distinto de maduración del hueso vertebral marcado por un engrosamiento trabecular. Teniendo en cuenta la alta asociación de los parámetros de DXA y la microarquitectura ósea mediante HR-pQCT, se debe realizar un examen esquelético de rutina de alto rendimiento mediante DXA en mamíferos marinos para ampliar el conocimiento de las características esqueléticas, la salud y la enfermedad, y específicamente para explorar la influencia de los factores ambientales. factores y diferentes estados nutricionales.

Los datos se muestran y se pueden extraer de los gráficos de las Figs. 2, 3 y 4 y Tabla 1.

Shaw, SD, Brenner, D., Bourakovsky, A., Mahaffey, CA y Perkins, CR Bifenilos policlorados y pesticidas clorados en focas comunes (Phoca vitulina concolor) de la costa atlántica noroeste. Mar. Contaminación. Toro. 50, 1069–1084. https://doi.org/10.1016/j.marpolbul.2005.04.010 (2005).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Weijs, L. y col. Concentraciones de contaminantes clorados y bromados y sus metabolitos en el suero de focas y marsopas comunes. Reinar. En t. 35, 842–850. https://doi.org/10.1016/j.envint.2009.02.001 (2009).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Jefferson, TA, Webber, MA y Pitman, RL en Marine Mammals of the World (Segunda edición) (eds Thomas A. Jefferson, Marc A. Webber y Robert L. Pitman) (Academic Press, 2015).

Hall, AJ y cols. Niveles de organoclorados en focas comunes (Phoca-Vitulina) que fueron víctimas y supervivientes de la epizootia del moquillo focino de 1988. Ciencia. Medio ambiente total. 115, 145–162. https://doi.org/10.1016/0048-9697(92)90039-U (1992).

Artículo ADS CAS PubMed Google Scholar

Siebert, U. et al. Posible relación entre las concentraciones de mercurio y los hallazgos de necropsia en cetáceos de las aguas alemanas de los mares del Norte y Báltico. Mar. Contaminación. Toro. 38, 285–295. https://doi.org/10.1016/s0025-326x(98)00147-7 (1999).

Artículo CAS Google Scholar

Lehnert, K., Desforges, J.-P., Das, K. y Siebert, U. en Ecotoxicología de mamíferos marinos (eds Maria C. Fossi y C. Panti) 261–289 (Academic Press, 2018).

Pertoldi, C. y col. Prevalencia de patologías del cráneo en focas comunes europeas (Phoca vitulina) durante 1981-2014. Res. de mamíferos. 63, 55-6 https://doi.org/10.1007/s13364-017-0340-2 (2018).

Artículo de Google Scholar

Kahle, P. y col. Cambios relacionados con la edad en el tamaño, la microarquitectura ósea y la densidad mineral ósea volumétrica de la mandíbula en la foca común (Phoca vitulina). MÁS UNO 14, e0224480. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0224480 (2019).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Delsmann, MM et al. La pérdida auditiva conductiva en el modelo de ratón Hyp de hipofosfatemia ligada al cromosoma X se acompaña de hipomineralización de los huesecillos auditivos. J. Minero de huesos. Res. 36, 2317–2328. https://doi.org/10.1002/jbmr.4443 (2021).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Karsenty, G. & Khosla, S. La interferencia entre la remodelación ósea y el metabolismo energético: una perspectiva traslacional. Metabolismo celular. 34, 805–817. https://doi.org/10.1016/j.cmet.2022.04.010 (2022).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Karsenty, G. & Wagner, EF Alcanzar una comprensión genética y molecular del desarrollo esquelético. Desarrollo. Celda 2, 389–406. https://doi.org/10.1016/s1534-5807(02)00157-0 (2002).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Bonewald, LF Los osteocitos como células dinámicas multifuncionales. Ana. Académico de Nueva York. Ciencia. 1116, 281–290. https://doi.org/10.1196/annals.1402.018 (2007).

Artículo ADS CAS PubMed Google Scholar

Bonewald, LF & Johnson, ML Osteocitos, mecanodetección y señalización Wnt. Hueso 42, 606–615. https://doi.org/10.1016/j.bone.2007.12.224 (2008).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Rolvien, T. y col. Microarquitectura del hueso vertebral y características de los osteocitos de tres especies de ballenas dentadas con diferentes comportamientos de buceo. Ciencia. Rep. 7, 1604. https://doi.org/10.1038/s41598-017-01926-7 (2017).

Artículo ADS CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Schmidt, B. y col. Variación en la densidad mineral del hueso del cráneo de focas anilladas (Phoca hispida) del golfo de Botnia y el oeste de Groenlandia entre 1829 y 2019. Medio ambiente. En t. 143, 105968. https://doi.org/10.1016/j.envint.2020.105968 (2020).

Artículo PubMed Google Scholar

Sonne, C. y col. Una revisión de patógenos en especies indicadoras seleccionadas del Mar Báltico. Reinar. En t. 137, 105565. https://doi.org/10.1016/j.envint.2020.105565 (2020).

Artículo PubMed Google Scholar

Sonne, C. y col. Efectos sobre la salud de la exposición a contaminantes en aves y mamíferos marinos del Mar Báltico: una revisión. Reinar. En t. 139, 105725. https://doi.org/10.1016/j.envint.2020.105725 (2020).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Powell, JWB Densidad mineral ósea del delfín mular común, Tursiops truncatus: un modelo propuesto para monitorear la salud osteológica y de los ecosistemas (Universidad Estatal de Portland, 2019).

Google Académico

Anderson, PA y cols. Uso de la evaluación de la salud ósea en cirugía ortopédica: posición oficial ISCD 2019. J.Clin. Densitom. 22, 517–543. https://doi.org/10.1016/j.jocd.2019.07.013 (2019).

Artículo PubMed Google Scholar

Siris, ES et al. Identificación y resultados de fracturas de baja densidad mineral ósea no diagnosticada en mujeres posmenopáusicas: resultados de la Evaluación Nacional de Riesgos de Osteoporosis. JAMA 286, 2815–2822. https://doi.org/10.1001/jama.286.22.2815 (2001).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Sornay-Rendu, E., Boutroy, S., Munoz, F. & Delmas, PD Las alteraciones de la arquitectura cortical y trabecular se asocian con fracturas en mujeres posmenopáusicas, parcialmente independientes de la disminución de la DMO medida por DXA: el estudio OFELY. J. Minero de huesos. Res. 22, 425–433. https://doi.org/10.1359/jbmr.061206 (2007).

Artículo PubMed Google Scholar

Muller, R., Hildebrand, T. & Ruegsegger, P. Biopsia ósea no invasiva: un nuevo método para analizar y visualizar la estructura tridimensional del hueso trabecular. Física. Medicina. Biol. 39, 145-164. https://doi.org/10.1088/0031-9155/39/1/009 (1994).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Whittier, DE et al. Directrices para la evaluación de la densidad ósea y la microarquitectura in vivo mediante tomografía computarizada cuantitativa periférica de alta resolución. Osteoporos. En t. 31, 1607–1627. https://doi.org/10.1007/s00198-020-05438-5 (2020).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Powell, JWB, Duffield, DA, Kaufman, JJ & McFee, WE La densidad ósea no puede predecir con precisión la edad en el delfín mular común, Tursiops trunca. Mar. Ciencia de mamíferos. 35, 1597–1602. https://doi.org/10.1111/mms.12591 (2019).

Artículo de Google Scholar

Delgado-Estrella, A., Barreto-Castro, MR, Acevedo-Olvera, G. & Vázquez-Maldonado, LE Efectos de las descargas contaminantes en las poblaciones de mamíferos acuáticos de la Laguna de Términos, Campeche, México. INGENIO Trans. Ecológico. Aprox. 200, 229–235. https://doi.org/10.2495/WS150191 (2015).

Artículo CAS Google Scholar

Zotti, A., Poggi, R. & Cozzi, B. Valores excepcionales de densidad ósea DXA de la tribuna de un mamífero marino que bucea profundamente: una nueva visión técnica en la adaptación del hueso a la vida acuática. Esquelético. Radiol. 38, 1123-1125. https://doi.org/10.1007/s00256-009-0647-4 (2009).

Artículo PubMed Google Scholar

Sonne, C. y col. ¿Los organoclorados alteran la composición mineral ósea en los osos polares del este de Groenlandia (Ursus maritimus)? Reinar. Perspectiva de salud. 112, 1711-1716. https://doi.org/10.1289/ehp.7293 (2004).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Bossart, GD Los mamíferos marinos como especies centinela de los océanos y la salud humana. Veterinario. Patol. 48, 676–690. https://doi.org/10.1177/0300985810388525 (2006).

Artículo de Google Scholar

Currey, J. Propiedades mecánicas comparadas e histología del hueso. Soy. Zoológico. 24, 5-12. https://doi.org/10.1093/icb/24.1.5 (1984).

Artículo de Google Scholar

Bergman, A., Olsson, M. & Reiland, S. Lesiones en los huesos del cráneo en la foca gris del Báltico (Halichoerus-Grypus). Ámbito 21, 517–519 (1992).

Google Académico

Duckler, GL & Valkenburgh, B. Corroboración osteológica del estrés patológico en una población de pumas de Florida en peligro de extinción (Puma concolor coryi). Animación. Conservar. 1, 39–46. https://doi.org/10.1111/j.1469-1795.1998.tb00224.x (1998).

Artículo de Google Scholar

Lind, PM, Bergman, A., Olsson, M. y Orberg, J. Densidad mineral ósea en machos de foca gris del Báltico (Halichoerus grypus). Ámbito 32, 385–388. https://doi.org/10.1579/0044-7447-32.6.385 (2003).

Artículo PubMed Google Scholar

Siebert, U. et al. Lesiones por explosión en marsopas comunes (Phocoena phocoena) del Mar Báltico después de explosiones de depósitos de municiones de la Segunda Guerra Mundial. Reinar. En t. 159, 107014. https://doi.org/10.1016/j.envint.2021.107014 (2022).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Storâ, J. Desarrollo esquelético en la foca gris Halichoerus grypus, la foca anillada Phoca hispida botnica, la foca común Phoca vitulina vitulina y la foca arpa Phoca groenlandica. Fusión epifisaria e historia de vida. Arqueozoología 11, 199–222 (2000).

Google Académico

Siebert, U. et al. Hallazgos post mortem en marsopas comunes (Phocoena phocoena) del mar Báltico y del Norte de Alemania. J.Comp. Patol. 124, 102–114. https://doi.org/10.1053/jcpa.2000.0436 (2001).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Siebert, U., Wohlsein, P., Lehnert, K. y Baumgartner, W. Hallazgos patológicos en focas comunes (Phoca vitulina): 1996–2005. J.Comp. Patol. 137, 47–58. https://doi.org/10.1016/j.jcpa.2007.04.018 (2007).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Lockyer, C., Mackey, B., Read, F., Härkönen, T. & Hasselmeier, I. Métodos de determinación de la edad en focas comunes (Phoca vitulina) con una revisión de los métodos aplicables a los carnívoros. Ciencia NAMMCO. Publ. 8, 245–263 (2010).

Artículo de Google Scholar

Boszczyk, BM, Boszczyk, AA y Putz, R. Anatomía comparada y funcional de la columna lumbar de los mamíferos. anat. Rec. 264, 157–168. https://doi.org/10.1002/ar.1156 (2001).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Aalderink, MT, Nguyen, HP, Kass, PH, Arzi, B. y Verstraete, FJ Patología dental y de la articulación temporomandibular de la foca del Pacífico oriental (Phoca vitulina richardii). J.Comp. Patol. 152, 335–344. https://doi.org/10.1016/j.jcpa.2015.02.003 (2015).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Ludolphy, C., Kahle, P., Kierdorf, H. & Kierdorf, U. Osteoartritis de la articulación temporomandibular en la foca del Atlántico oriental (Phoca vitulina vitulina) del Mar del Norte alemán: un estudio de las lesiones observadas en el hueso seco . . . . Veterinario BMC. Res. 14, 150. https://doi.org/10.1186/s12917-018-1473-5 (2018).

Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar

Jandl, NM y cols. Las grandes lagunas de osteocitos en el hueso infantil de la cresta ilíaca no se asocian con una distribución mineral alterada ni con signos de osteólisis osteocítica. Hueso 135, 115324. https://doi.org/10.1016/j.bone.2020.115324 (2020).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Rolvien, T. & Amling, M. Osteoporosis por desuso: conocimientos clínicos y mecanicistas. Calcif. Tejido Int. 110, 592–604. https://doi.org/10.1007/s00223-021-00836-1 (2022).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Anker, SD, Clark, AL, Teixeira, MM, Hellewell, PG & Coats, AJS Pérdida de mineral óseo en pacientes con caquexia debida a insuficiencia cardíaca crónica. Soy. J. Cardiol. 83, 612–615. https://doi.org/10.1016/S0002-9149(98)00927-8 (1999).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Moneda, A. et al. Densidad mineral ósea y composición corporal en sujetos con bajo peso y ancianos normales. Osteoporos. En t. 11, 1043-1050. https://doi.org/10.1007/s001980070026 (2000).

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Descargar referencias

Agradecemos a todos los guardas de focas y a las organizaciones medioambientales de Schleswig-Holstein por la recogida de los cadáveres. Agradecemos a la Dra. Bianca Unger por diseñar el mapa y a los colegas del ITAW que realizaron las necropsias y la recolección de los cadáveres.

Financiamiento de Acceso Abierto habilitado y organizado por Projekt DEAL. Esta publicación de acceso abierto fue financiada por la Deutsche Forschungsgemeinschaft (DFG, Fundación Alemana de Investigación) - 491094227 “Open Access Publication Funding” y la Fundación de la Universidad de Medicina Veterinaria de Hannover.

Estos autores contribuyeron igualmente: Julian Delsmann y Britta Schmidt.

Departamento de Osteología y Biomecánica, Centro Médico Universitario de Hamburgo-Eppendorf, Lottestr. 59, 22529, Hamburgo, Alemania

Julian Delsmann, Ralf Oheim y Michael Amling

División de Ortopedia, Departamento de Traumatología y Cirugía Ortopédica, Centro Médico Universitario de Hamburgo-Eppendorf, Martinistr. 52, 20246, Hamburgo, Alemania

Julián Delsmann y Tim Rolvien

Instituto para la Investigación de la Vida Silvestre Terrestre y Acuática, Universidad de Medicina Veterinaria de Hannover, Fundación, Werftstr. 6, 25746, Büsum, Alemania

Britta Schmidt y Úrsula Siebert

También puedes buscar este autor en PubMed Google Scholar.

JD, BS, RO, TR y US generaron y recopilaron los datos y realizaron el análisis. JD, BS y TR redactaron el manuscrito. RO, MA y US hicieron importantes contribuciones conceptuales y editoriales a este manuscrito. Todos los autores revisaron el manuscrito.

Correspondencia a Ursula Siebert.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Springer Nature se mantiene neutral con respecto a reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

Acceso Abierto Este artículo está bajo una Licencia Internacional Creative Commons Attribution 4.0, que permite el uso, compartir, adaptación, distribución y reproducción en cualquier medio o formato, siempre y cuando se dé el crédito apropiado a los autores originales y a la fuente. proporcione un enlace a la licencia Creative Commons e indique si se realizaron cambios. Las imágenes u otro material de terceros en este artículo están incluidos en la licencia Creative Commons del artículo, a menos que se indique lo contrario en una línea de crédito al material. Si el material no está incluido en la licencia Creative Commons del artículo y su uso previsto no está permitido por la normativa legal o excede el uso permitido, deberá obtener permiso directamente del titular de los derechos de autor. Para ver una copia de esta licencia, visite http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

Reimpresiones y permisos

Delsmann, J., Schmidt, B., Oheim, R. et al. La densidad mineral ósea y los cambios en la microarquitectura durante el crecimiento esquelético en focas comunes (Phoca vitulina) de la costa alemana. Representante científico 13, 7196 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-33911-8

Descargar cita

Recibido: 15 de enero de 2023

Aceptado: 20 de abril de 2023

Publicado: 03 de mayo de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-33911-8

Cualquier persona con la que comparta el siguiente enlace podrá leer este contenido:

Lo sentimos, actualmente no hay un enlace para compartir disponible para este artículo.

Proporcionado por la iniciativa de intercambio de contenidos Springer Nature SharedIt

Al enviar un comentario, acepta cumplir con nuestros Términos y pautas de la comunidad. Si encuentra algo abusivo o que no cumple con nuestros términos o pautas, márquelo como inapropiado.